Proteine ​​cu model PPR

Proteinele PPR (pentru repetarea pentatricopeptidelor ) sunt proteine care au mai multe motive degenerate de aproximativ 35 de aminoacizi , numite motive PPR. Această familie de proteine ​​este foarte prezentă în eucariote , în special în embriofite . Proteinele PPR se disting prin prezența mai multor motive PPR (de la 2 la 30) repetate în tandem. Proteinele PPR sunt capabile să lege ARN-urile într-o secvență specifică.

Evoluția proteinelor PPR

Proteinele PPR sunt foarte apropiate de proteinele TPR (pentru repetarea tetratricopeptidelor ), o altă familie de proteine ​​prezente în eucariote și procariote . Aceste proteine ​​interacționează cu alte proteine ​​și au un model degenerat de ~ 34 aminoacizi, similar cu cel al proteinelor PPR. Distincția dintre aceste două familii de proteine ​​a fost făcută în 2000, în urma lucrărilor Small și Peeters, pe baza diferenței de consens a motivelor și a făcut posibilă propunerea unei funcții diferite în ceea ce privește liganzii lor .

PPR-urile se găsesc în toate organismele eucariote. Se propune că acestea ar fi apărut în primul strămoș comun al eucariotelor prin evoluție din proteinele TPR. Cu toate acestea, PPR-urile au fost identificate în câteva organisme procariote, cum ar fi bacteriile (de exemplu, Erwinia amylovora ). Ipoteza unui transfer orizontal ar fi cea mai plauzibilă pentru a explica aceste cazuri particulare.

Chiar dacă sunt prezenți și foarte conservați în eucariote, observăm o diferență în distribuția lor între diferitele familii. Mai jos este indicat numărul de proteine ​​PPR identificate la unele specii reprezentative.

Există o creștere a numărului de gene care codifică proteinele PPR în embrioni. Extinderea ar fi apărut în timpul separării embriofitelor și algelor verzi.

Structura și familia

Structura terțiară a unităților PPR a fost caracterizată prin cristalografie . Fiecare model PPR este format din două helice α anti-paralele (helix-cot-helix). Toate aceste modele se pliază într-o super-helix.

Motivul PPR este un motiv degenerat de 35 de aminoacizi. Modelul canonic se numește modelul P (pentru pur ). Există două variante de motive derivate din motivul P, motivele S (pe scurt , 31 aminoacizi) și L ( lung , 35-36 aminoacizi).

Aranjarea acestor motive diferite în tandem definește cele două subfamilii principale de proteine ​​PPR, denotate P și PLS.

Subfamilia P

Proteinele PPR ale subfamiliei P conțin doar motive P.

Subfamilie PLS

Proteinele subfamiliei PLS constau dintr-o secvență regulată de motive P, L apoi S. Proteinele PLS au, uneori, și alte domenii care se găsesc în regiunea lor C-terminală  : domeniile E1, E2, E + și DYW (așa cum este definit de Cheng și colab .).

Familia PLS este astfel subdivizată în 4 subgrupuri (conform domeniului C-terminal): PPR-E1, PPR-E2, PPR-E + și DYW


Rolurile proteinelor PPR

Marea majoritate a proteinelor PPR sunt codificate în nucleu și apoi trimise la organele cu genomuri ale celulelor eucariote ( mitocondriile și plastidele ) unde își îndeplinesc funcția prin legarea la ARN monocatenare într-o secvență specifică.

Codul PPR sau baza moleculară a interacțiunii PPR-ARN

Mecanismele moleculare implicate în recunoașterea ARN-urilor de către proteinele PPR au fost studiate pe larg și s-a demonstrat că:

Cele mai recente descoperiri sugerează că legarea de proteina PPR / ARN este determinată în primul rând de aminoacizii (AA) 5 și 35 din motivul PPR (urmând nomenclatura lui Yin și colab. ) Și că fiecare motiv PPR ar recunoaște un acid nucleic din ARN. Mai multe echipe au încercat să descifreze acest cod (numit codul PPR), oferind rezultate interesante. Un model probabilistic este propus pentru a explica acest cod. Combinațiile T 5 N 35 și T 5 D 35 vor lega preferențial purinele (Adenină și Guanină) în timp ce combinațiile N 5 D 35 , N 5 N 35 și N 5 S 35 vor lega preferențial pirimidinele (Citozină și Uracil).

Unele combinații de AA și nucleotide asociate
Poziția AA 5 Poziția AA 35 Nucleotidă (ordinea preferințelor)
Treonina (T) Asparagină (N) Adenină >>> Guanină, Citozină, Uracil
Treonina (T) Aspartat (D) Guanină >>> Adenină, Citozină, Uracil
Asparagină (N) Aspartat (D) Uracil> Citozină >>> Adenină, Guanină
Asparagină (N) Asparagină (N) Citozină = Uracil >>> Adenină, Guanină
Asparagină (N) Serină (S) Citozină> Uracil >>> Adenină, Guanină

Dacă codul este mai mult sau mai puțin cunoscut astăzi, rămâne, totuși, deosebit de complicat să se prevadă care ARN va fi legat de o proteină PPR pe măsură ce codul este degenerat. Într-adevăr, s-a demonstrat că diferite combinații de aminoacizi pot recunoaște același nucleotid, în timp ce aceeași combinație de aminoacizi poate recunoaște nucleotide diferite.

Funcțiile moleculare ale proteinelor PPR

Funcția canonică a unei proteine ​​PPR este de a lega o moleculă de ARN. Odată ce PPR se leagă de ARN-ul său țintă, se sugerează adesea că recrutează alte proteine ​​în celulă . Potrivit actorilor recrutați, efectul asupra ARN-ului nu va fi același. PPR-urile influențează astfel expresia genelor în mitocondrii și cloroplaste reglând soarta ARN-urilor.

Domeniile E1 și E2 sunt ambele compuse din aproximativ 34 de aminoacizi. Studiile sugerează că aceste domenii nu au activitate catalitică, ci că sunt implicate în interacțiunile proteină-proteină.

Domeniul DYW este alcătuit din 136 de aminoacizi. Numele acestui domeniu provine de la cei trei aminoacizi C-terminali care sunt foarte conservați (aspartat-tirozină-triptofan). Domeniul DYW are similarități cu citaminele deaminaze , enzime care catalizează dezaminarea citidinelor libere la uridine . Activitatea de citidină deaminază a domeniului DYW, sugerată mult timp fără a fi dovedită, a fost demonstrată abia foarte recent.

Se constată că, în general, PPR-urile de tip P sunt implicate în procese precum stabilizarea, traducerea și îmbinarea ARN-urilor, în timp ce PPR-urile de tip PLS sunt implicate în principal în editarea ARN.

Deși țintele PPR-urilor, precum și modul lor de acțiune, sunt puțin cunoscute astăzi, ipoteza că acestea sunt regulatoare nucleare ale expresiei genetice a organelor la nivel post-transcripțional este larg acceptată.

Studiile au arătat că mutația anumitor PPR mitocondriale este asociată cu un defect în dezvoltarea embrionară sau sterilitatea citoplasmatică masculină (CMS) la plante. Alte studii au arătat că varianta canadiană franceză a sindromului Leigh  (în) , o tulburare neurodegenerativă la om este asociată cu mutația genei care codifică un PPR LRPPRC (pentru banda pentatricopeptidică repetată bogată în leucină).

Aplicații biotehnologice

Proteinele PPR joacă un rol important în reglarea post-transcripțională a genelor exprimate în organite. Interacțiunea PPR-ARN, în centrul acestei reglementări, este astăzi subiectul unui mare interes din punct de vedere biotehnologic. De la primele descoperiri care evidențiază bazele moleculare ale acestei interacțiuni, cercetătorii au luat în considerare posibilitatea de a exploata proprietățile de legare ale PPR-urilor la ARN-uri pentru a crea instrumente biotehnologice care vizează controlul expresiei anumitor gene. Sunt utilizate două metode. Primul constă în sintetizarea de noi PPR, cum ar fi cPPR (pentru secvențe de PPR consens) capabile să lege ARN-urile de interes.Al doilea constă în modificarea PPR-urilor deja existente. PPR10, un PPR de porumb, a fost modificat pentru a ghida legarea acestuia la un ARN de interes.

Interacțiunea dintre PPR și ARN poate avea mai multe consecințe. Bine controlat, poate fi folosit pentru a induce sau reprima expresia unei gene, native sau transgenice, într-un organet. Într-un studiu recent, secvența RFP2 (RNA PROCESSING FACTOR 2) a fost modificată pentru a bloca expresia genei mitocondriale nad6 care codifică o subunitate complexă I a lanțului respirator în Arabidopsis thaliana . Chiar mai recent, o abordare care constă în modificarea porumbului PPR PPR10 a făcut posibilă inducerea expresiei transgenelor în cloroplastele Nicotiana tabacum .

Referințe

  1. I. D. Small și N. Peeters , „  Motivul PPR - un motiv legat de TPR predominant în proteinele organelare ale plantelor  ”, Tendințe în științe biochimice , vol.  25,1 st februarie 2000, p.  46-47 ( ISSN  0968-0004 , PMID  10664580 , citit on - line , accesat 1 st martie 2016 )
  2. Alice Barkan și Ian Small , „  Pentatricopeptidele repetă proteinele în plante  ”, Revista anuală a biologiei plantelor , vol.  65,2014, p.  415-442 ( ISSN  1545-2123 , PMID  24471833 , DOI  10.1146 / annurev-arplant-050213-040159 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  3. Robert N. Lightowlers și Zofia MA Chrzanowska-Lightowlers , „  Proteinele pentatricopeptidice umane: doar câteva și ce fac?  », ARN biologie , vol.  10, n o  9,2013, p.  1433–1438 ( ISSN  1555-8584 , PMID  23635806 , PMCID  3858426 , DOI  10.4161 / rna.24770 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  4. Kamil A. Lipinski , Olga Puchta , Vineeth Surendranath și Marek Kudla , „  Revizitarea proteinelor de drojdie PPR - aplicarea unui algoritm Iterative Hidden Markov Model dezvăluie noi membri ai familiei în evoluție rapidă  ”, Molecular Biology and Evolution , vol.  28, nr .  10,octombrie 2011, p.  2935–2948 ( ISSN  1537-1719 , PMID  21546354 , DOI  10.1093 / molbev / msr120 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  5. (ro) Shifeng Cheng , Bernard Gutmann , Xiao Zhong și Yongtao Ye , „  Redefinirea motivelor structurale care determină legarea ARN-ului și editarea ARN-ului prin proteinele repetate pentatricopeptidice din plantele terestre  ” , The Plant Journal , vol.  85, nr .  4,2016, p.  532-547 ( ISSN  1365-313X , DOI  10.1111 / tpj.13121 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  6. (în) Guanglong Chen Yu Zou , Jihong Hu și Yi Ding , "  Analiza la nivelul genomului familiei genelor de orez PPR și profilurile lor de expresie sub diferite tratamente de stres  " , BMC Genomics , vol.  19, n o  1,decembrie 2018, p.  720 ( ISSN  1471-2164 , PMID  30285603 , PMCID  PMC6167770 , DOI  10.1186 / s12864-018-5088-9 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  7. Nicolas J. Tourasse , Yves Choquet și Olivier Vallon , „  Proteine ​​PPR ale algelor verzi  ”, biologia ARN , vol.  10, n o  9,2013, p.  1526–1542 ( ISSN  1555-8584 , PMID  24021981 , PMCID  3858436 , DOI  10.4161 / rna.26127 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  8. Mamoru Sugita , Mizuho Ichinose , Mizuki Ide și Chieko Sugita , „  Arhitectura familiei genelor PPR în mușchiul Physcomitrella patens  ”, ARN Biology , vol.  10, n o  9,1 st septembrie 2013, p.  1439–1445 ( ISSN  1547-6286 , PMID  23645116 , PMCID  PMC3858427 , DOI  10.4161 / rna.24772 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  9. (în) Sota Fujii și Ian Small , „  Evoluția genelor de editare a ARN și de repetare a pentatricopeptidelor  ” , New Phytologist , vol.  191, nr .  1,2011, p.  37–47 ( ISSN  1469-8137 , DOI  10.1111 / j.1469-8137.2011.03746.x , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  10. Sam Manna , „  O privire de ansamblu asupra proteinelor repetate pentatricopeptidice și a aplicațiilor acestora  ”, Biochimie , vol.  113,iunie 2015, p.  93–99 ( ISSN  1638-6183 , PMID  25882680 , DOI  10.1016 / j.biochi.2015.04.004 , citit online , accesat pe 29 iunie 2020 )
  11. Kamel Hammani , Geraldine Bonnard , Ayoub Bouchoucha și Anthony Gobert , „  Proteinele modulare elicoidale repetate sunt principalii jucători pentru expresia genelor organelor  ”, Biochimie , vol.  100,Mai 2014, p.  141–150 ( ISSN  1638-6183 , PMID  24021622 , DOI  10.1016 / j.biochi.2013.08.031 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  12. ID Small și N. Peeters , „  Motivul PPR - un motiv legat de TPR predominant în proteinele organelare ale plantelor  ”, Tendințe în științe biochimice , vol.  25, n o  2Februarie 2000, p.  46–47 ( ISSN  0968-0004 , PMID  10664580 , DOI  10.1016 / s0968-0004 (99) 01520-0 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  13. (în) Claire Lurin , Charles Andres , Sebastian Aubourg și Mohammed Bellaoui , „  Genome-Wide Analysis of Arabidopsis Pentatricopeptide Repeat Proteins își dezvăluie rolul esențial în biogeneza organelor  ” , The Cell Cell , vol.  16, n o  8,1 st august 2004, p.  2089–2103 ( ISSN  1040-4651 și 1532-298X , PMID  15269332 , PMCID  PMC519200 , DOI  10.1105 / tpc.104.022236 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  14. Kenji Okuda , Fumiyoshi Myouga , Reiko Motohashi și Kazuo Shinozaki , „  Structura domeniului conservat al proteinelor repetate pentatricopeptidice implicate în editarea ARN cloroplast  ”, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America , vol.  104, nr .  19,8 mai 2007, p.  8178–8183 ( ISSN  0027-8424 , PMID  17483454 , PMCID  1876591 , DOI  10.1073 / pnas.0700865104 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  15. (în) Maricela Ramos-Vega , Arturo Guevara-Garcia , Ernesto Llamas și Nidia Sanchez Leon , "  Analiza funcțională a biogenezei cloroplastului Arabidopsis thaliana 19 proteine ​​de editare repetată pentatricopeptidă  " , New Phytologist , vol.  208, n o  22015, p.  430–441 ( ISSN  1469-8137 , DOI  10.1111 / nph.13468 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  16. Ping Yin , Quanxiu Li , Chuangye Yan și Ying Liu , „  Baza structurală pentru recunoașterea modulară a ARN monocatenar de către proteinele PPR  ”, Nature , vol.  504, nr .  7478,5 decembrie 2013, p.  168-171 ( ISSN  1476-4687 , PMID  24162847 , DOI  10.1038 / nature12651 , citit on - line , accesat 29 iunie 2020 )
  17. Alice Barkan , Margarita Rojas , Sota Fujii și Aaron Yap , „  Un cod combinativ de aminoacizi pentru recunoașterea ARN de către proteinele repetate pentatricopeptidice  ”, genetica PLoS , vol.  8, n o  8,2012, e1002910 ( ISSN  1553-7404 , PMID  22916040 , PMCID  3420917 , DOI  10.1371 / journal.pgen.1002910 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  18. (în) Cuicui Shen , Delin Zhang , Zeyuan Guan și Yexing Liu , "  Baza structurală pentru recunoașterea specifică a ARN-ului monocatenar de către proteinele repetate pentatricopeptidice de proiectare  " , Nature Communications , Vol.  7, n o  1,18 aprilie 2016, p.  1-8 ( ISSN  2041-1723 , PMID  27088764 , PMCID  PMC4837458 , DOI  10.1038 / ncomms11285 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  19. James J. McDermott , Bryce Civic și Alice Barkan , „  Efectele structurii ARN și a concentrației de sare asupra afinității și cineticii interacțiunilor dintre proteinele repetate pentatricopeptidice și liganzii lor ARN  ”, PloS One , vol.  13, n o  12,2018, e0209713 ( ISSN  1932-6203 , PMID  30576379 , PMCID  6303017 , DOI  10.1371 / journal.pone.0209713 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  20. Yusuke Yagi , Shimpei Hayashi , Keiko Kobayashi și Takashi Hirayama , „  Elucidarea codului de recunoaștere a ARN pentru proteinele repetate pentatricopeptidice implicate în editarea ARN organelor în plante  ”, PloS One , vol.  8,1 st ianuarie 2013, E57286 ( ISSN  1932 - 6203 , PMID  23472078 , PMCID  3589468 , DOI  10.1371 / journal.pone.0057286 , citite online , accesat 1 st martie 2016 )
  21. Mizuki Takenaka , Anja Zehrmann , Axel Brennicke și Knut Graichen , „  Predicția îmbunătățită a sitului țintă de calcul pentru factorii de editare a ARN-ului de repetare a pentatricopeptidelor  ”, PloS One , vol.  8,1 st ianuarie 2013, E65343 ( ISSN  1932-6203 , PMID  23762347 , PMCID  3675099 , DOI  10.1371 / journal.pone.0065343 , citite online , accesat 1 st martie 2016 )
  22. Alice Barkan , Margarita Rojas , Sota Fujii și Aaron Yap , „  Un cod combinatoriu de aminoacizi pentru recunoașterea ARN de către proteinele repetate pentatricopeptidice  ”, genetica PLoS , vol.  8,1 st ianuarie 2012, E1002910 ( ISSN  1553-7404 , PMID  22916040 , PMCID  3420917 , DOI  10.1371 / journal.pgen.1002910 , citite online , accesat 1 st martie 2016 )
  23. Sandrine Coquille , Aleksandra Filipovska , Tiongsun Chia și Lional Rajappa , „  Un eșafod PPR artificial pentru recunoașterea ARN programabil  ”, Nature Communications , vol.  5,1 st ianuarie 2014, p.  5729 ( ISSN  2041-1723 , PMID  25517350 , DOI  10.1038 / ncomms6729 , citite online , accesat 1 st martie 2016 )
  24. Cuicui Shen , Xiang Wang , Yexing Liu și Quanxiu Li , „  Recunoașterea specifică a ARN-ului de către proteina de repetare pentatricopeptidă de designer  ”, Molecular Plant , vol.  8,1 st aprilie 2015, p.  667-670 ( ISSN  1752-9867 , PMID  25598142 , DOI  10.1016 / j.molp.2015.01.001 , citite online , accesat 1 st martie 2016 )
  25. Ping Yin , Quanxiu Li , Chuangye Yan și Ying Liu , „  Baza structurală pentru recunoașterea modulară a ARN monocatenar de către proteinele PPR  ”, Nature , vol.  504, nr .  7478,2013, p.  168–171 ( DOI  10.1038 / nature12651 , citiți online )
  26. (în) Junjie Yan , Yinying Yao , Sixing Hong și Yan Yang , „  Delinierea codurilor de repetiție pentatricopeptidice pentru predicția țintă ARN  ” , Cercetarea acidelor nucleice , vol.  47, nr .  7,23 aprilie 2019, p.  3728–3738 ( ISSN  0305-1048 , PMID  30753696 , PMCID  PMC6468296 , DOI  10.1093 / nar / gkz075 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  27. (în) Alice Barkan , "  Expresia genelor plastide: elaborări specifice organelor a fost schela procariotă  " , Fiziologia plantelor , vol.  155,1 st aprilie 2011, p.  1520–1532 ( ISSN  1532-2548 , PMID  21346173 , PMCID  3091090 , DOI  10.1104 / pp.110.171231 , citit online , accesat 3 august 2016 )
  28. (în) Margarita Rojas , Qiguo Yu , Rosalind Williams-Carrier și Pal Maliga , „  Proteinate PPR protein as inducible switches to activate the expression of transgenes of chloroplast  ” , Nature Plants , Vol.  5, n o  5,Mai 2019, p.  505–511 ( ISSN  2055-0278 , DOI  10.1038 / s41477-019-0412-1 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  29. Eszter Bayer-Császár , Sascha Haag , Anja Jörg și Franziska Glass , „  Domeniul conservat în proteinele MORF are afinități distincte față de elementele PPR și E în factorii de editare a ARN PPR  ”, Biochimica Et Biophysica Acta. Mecanisme de reglare a genelor , vol.  1860 n o  8,august 2017, p.  813–828 ( ISSN  1874-9399 , PMID  28549935 , DOI  10.1016 / j.bbagrm.2017.05.004 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  30. (in) Naveenan Navaratnam și Rizwan Sarwar , "  O privire generală asupra Citidin dezaminazelor  " , International Journal of Hematologie , vol.  83, nr .  3,1 st aprilie 2006, p.  195–200 ( ISSN  1865-3774 , DOI  10.1532 / IJH97.06032 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  31. (în) Masato Uchida , Shotaro Ohtani , Mizuho Ichinose și Chieko Sugita , "  Proteinele PPR-DYW sunt necesare pentru editarea ARN a transcrierilor rps14, cox1 și nad5 în Physcomitrella patens mitochondria  " , FEBS Letters , vol.  585, nr .  14,21 iulie 2011, p.  2367–2371 ( DOI  10.1016 / j.febslet.2011.06.009 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  32. (ro) Véronique Salone , Mareike Rüdinger , Monika Polsakiewicz și Beate Hoffmann , "  O ipoteză privind identificarea enzimei de editare în organele plantelor  " , FEBS Letters , vol.  581, nr .  22,4 septembrie 2007, p.  4132-4138 ( DOI  10.1016 / j.febslet.2007.07.075 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  33. (ro) Bastian Oldenkott , Yingying Yang , Elena Lesch și Volker Knoop , "  Pentatricopeptidele cu deviație a plantelor repetă proteinele cu o editare a ARN-ului C-la-U din domeniul DYW în Escherichia coli  " , Communications Biology , vol.  2, n o  1,1 st martie 2019, p.  1-8 ( ISSN  2399-3642 , PMID  30854477 , PMCID  PMC6397227 , DOI  10.1038 / s42003-019-0328-3 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  34. (în) Michael L. Hayes și Paola I. Santibanez , "  O plantă pentatricopeptidică repetă proteina cu un domeniu DYW-deaminază este suficientă pentru catalizarea editării ARN C-la-U in vitro  " , Journal of Biological Chemistry , vol.  295, nr .  11,13 martie 2020, p.  3497–3505 ( ISSN  0021-9258 și 1083-351X , PMID  31996373 , PMCID  PMC7076202 , DOI  10.1074 / jbc.RA119.011790 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  35. (în) Charles Andres , Claire Lurin și Ian D. Small , „  Rolurile multiple ale proteinelor PPR în expresia genei mitocondriale a plantei  ” , Physiologia Plantarum , vol.  129,1 st ianuarie 2007, p.  14-22 ( ISSN  1399-3,054 , DOI  10.1111 / j.1399-3054.2006.00766.x , citite online , accesat 1 st martie 2016 )
  36. Yusuke Yagi , Makoto Tachikawa , Hisayo Noguchi și Soichirou Satoh , „  Pentatricopeptidele repetă proteinele implicate în editarea ARN organelară a plantelor  ”, biologia ARN , vol.  10, n o  9,2013, p.  1419–1425 ( ISSN  1555-8584 , PMID  23669716 , PMCID  3858424 , DOI  10.4161 / rna.24908 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  37. (în) Christian Schmitz-Linneweber și Ian Small , "  Pentatricopeptide repeat protein: a socket set for organelle Expression Gene  " , Trends in Plant Science , vol.  13, n o  12,1 st decembrie 2008, p.  663-670 ( ISSN  1360-1385 , PMID  19004664 , DOI  10.1016 / j.tplants.2008.10.001 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  38. Zhonghua Wang , Yanjiao Zou , Xiaoyu Li și Qunyu Zhang , „  Sterilitatea masculină citoplasmatică a orezului cu citoplasma boro II este cauzată de o peptidă citotoxică și este restaurată de două gene de motive PPR înrudite prin moduri distincte de reducere a mRNA  ”, The Plant Cell , zbor.  18, n o  3,Martie 2006, p.  676–687 ( ISSN  1040-4651 , PMID  16489123 , PMCID  1383642 , DOI  10.1105 / tpc.105.038240 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  39. Vamsi K. Mootha , Pierre Lepage , Kathleen Miller și Jakob Bunkenborg , „  Identificarea unei gene care determină deficitul uman de citocrom c oxidază prin genomică integrativă  ”, Proceedings of the National Academy of Sciences din Statele Unite ale Americii , vol.  100, n o  221 ianuarie 2003, p.  605-610 ( ISSN  0027-8424 , PMID  12529507 , PMCID  PMC141043 , DOI  10.1073 / pnas.242716699 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  40. (în) Sandrine Shell Aleksandra Filipovska , Tiongsun Chia și Lional Rajappa , "  Un eșafod programabil PPR artificial pentru recunoașterea ARN  " , Nature Communications , Vol.  5, n o  1,17 decembrie 2014, p.  1-9 ( ISSN  2041-1723 , DOI  10.1038 / ncomms6729 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  41. (în) Catherine Colas des Francs-Small , Lilian Vincis Pereira Sanglard și Ian Small , "  Scindarea țintită a ARNm indusă de nad6 a modificat proteina repetată pentatricopeptidică în mitocondriile plantelor  " , Communications Biology , vol.  1, n o  1,11 octombrie 2018, p.  1–7 ( ISSN  2399-3642 , PMID  30320233 , PMCID  PMC6181959 , DOI  10.1038 / s42003-018-0166-8 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )
  42. (în) Margarita Rojas , Qiguo Yu , Rosalind Williams-Carrier și Pal Maliga , „  Proteinate PPR protein as inducible switches to activate the expression of transgenes of chloroplast  ” , Nature Plants , Vol.  5, n o  5,Mai 2019, p.  505–511 ( ISSN  2055-0278 , DOI  10.1038 / s41477-019-0412-1 , citit online , accesat la 29 iunie 2020 )