Istoria evolutivă a insectelor este slab cunoscut defecte fosilă suficiente: în 2010 , sunt propuse mai multe teorii. Deși în mod tradițional insectele și miriapodele, inclusiv centipedele și centipedele , au fost grupate împreună, există unele dovezi care sugerează că insectele sunt mai aproape de crustacee . Așa-numita teorie Pancrustacea este acum bine acceptată.
Insecte și miriapode care împărtășesc prezența apendicelor uniramate , prezența traheelor , trompelor malpighiene , mandibule formate dintr-un apendice complet (și nu de la baza unui apendice ca la crustacee ). Acesta este motivul pentru care s-a crezut mult timp că aveau un strămoș comun care expunea aceste personaje.
Cu toate acestea, filogenia moleculară , dispunerea genelor mitocondriale , precum și analiza cladistică a trăsăturilor au dus la convingerea că insectele au fost, de fapt, derivate din aceeași linie ca și crustaceele . Pancrustacean clade , prin urmare , a stabilit , ca urmare a acestei descoperiri conține liniile de marine crustacee , care sunt , probabil , paraphyletic și ei înșiși insectele, care sunt monofiletic . Caracterele care au condus la asocierea insectelor cu miriapodele sunt, prin urmare, probabil convergențe evolutive asociate adaptării la mediul terestru (încă supuse zonelor umede, insectele sunt într-adevăr printre primii artropode care au ieșit treptat din ape pentru a deveni cu adevărat terestre. În timpul Devonianului , această terestrizare făcându- se de mai multe ori independent). Pe de altă parte, dezvoltarea sistemului nervos al insectelor și al crustaceelor are similitudini extrem de izbitoare.
Cea mai veche fosilă de insecte, fără îndoială, este datată între 396 și 407 Ma , adică din Devonian . Această specie are deja mandibule dicondilice pe care le găsim astăzi la insectele zburătoare. Acest lucru sugerează că strămoșul comun tuturor insectelor, indiferent dacă zboară sau nu, este chiar mai în vârstă și ar putea datea din Silurian .
O insectă fosilă găsită în Strud în Belgia în 2012 este datată în aceeași perioadă.
Subclasa Aptérygotes , desemnând insecte fără aripi , este astăzi considerată o grupare polifiletică, iar Thysanura , unul dintre subgrupurile sale, este considerat mai aproape de Pterygotes (insecte zburătoare) decât de Archeognathians , un alt subgrup, în ciuda aspectului lor comun. De exemplu, Thysanura împărtășește aceste mandibule dicondilice cu insectele zburătoare, în timp ce arheognatele au mandibule monocondilice. Aspectul similar al celor două grupuri de insecte fără aripi este probabil cel al insectelor ancestrale, în timp ce insectele cu aripi au dobândit un aspect foarte diferit.
Se crede că strămoșii insecte zburătoare obișnuite, niciunul nu a fost găsit încă fosil, avea piese bucale zdrobitori dicondilici nediferențiați, un cufăr la metamere încă vizibil și egal pe fiecare metamer o pereche de picioare și o pereche de aripi, și sclerite laterale chitinoase pe fiecare segment abdominal, aripile derivând și din astfel de sclerite, inițial cu o funcție posibil senzorială (detectarea vibrațiilor) și / sau termoreglare; în ceea ce privește metamorfozele lor , acestea ar putea fi o adaptare la anotimpuri foarte contrastante, alternând perioade scurte umede de abundență a hranei (faza larvară , creștere) cu perioade lungi și uscate de foamete (faza imago , migrații , reproducere). Cea mai veche fosilă de insecte zburătoare este deja o efemeropteră identificabilă, un grup considerat a fi cel mai vechi dintre insectele zburătoare. Anumite nimfe din acest grup hemimetabolos ( naiade ) seamănă și cu Thysanura .
Din Triasic (există aproximativ 200 de milioane de ani), apariția plantelor cu flori a dus la o coevolutie între aceste linii și plantarea acelor insecte erbivore devin polenizatori .